Для многих видов животных характерно наличие двух или более дискретных вариантов окраски (или других наследственных признаков). Считается, что устойчивое сохранение такого полиморфизма может быть обеспечено либо частотно-зависимым отбором (когда селективное преимущество получают особи с редким вариантом признака), либо разнородностью и переменчивостью условий среды, либо селективным преимуществом гетерозигот. Ни одно из этих объяснений не приложимо к тлям Macrosiphoniella yomogicola, у которых, тем не менее, наблюдается ярко выраженный полиморфизм по окраске. Японские энтомологи обнаружили, что в данном случае полиморфизм поддерживается муравьями, которые охраняют колонии тлей от хищников, получая в награду сладкие выделения. По невыясненным пока причинам самыми привлекательными для муравьев являются колонии тлей, в которых примерно поровну зеленых и красных особей. О таких колониях муравьи заботятся лучше всего, что, возможно, обеспечивает лучшее выживание тлей в полиморфных колониях. Это пока единственный известный случай, когда полиморфизм поддерживается за счет симбиотических отношений.
Известно три основных механизма, способных обеспечить сохранение в популяции нескольких дискретных вариантов наследственного признака (например, окраски). Это, во-первых, частотно-зависимый балансирующий отбор. Так называют ситуацию, когда приспособленность фенотипа связана обратной зависимостью с частотой его встречаемости, то есть когда выгодно быть обладателем редкого варианта признака. Любопытный пример такого отбора обнаружен у цихлид больших африканских озер, приспособившихся питаться чешуей других рыб. Чтобы выдернуть чешуйку, они подплывают к жертве либо сзади и слева, либо сзади и справа. Соответственно, среди чешуеедов есть формы с ротиком, повернутым влево либо вправо, причем признак этот наследственный. Соотношение двух форм из года в год плавно колеблется вокруг единицы. Это объясняют тем, что рост численности поедателей чешуй, атакующих слева, ведет к снижению числа жертв с необкусанным левым боком. Жертвы тщательнее берегут поврежденный бок, и селективное преимущество получают более редкие «правые» чешуееды. Но как только их станет больше, чем левых, поведение жертв изменится. Снова будет выгоднее нападать слева — и так до бесконечности.
Другой механизм поддержания полиморфизма основан на разнородности условий среды и «эволюционном компромиссе» между противоречивыми требованиями отбора. Например, у пауков Nephila maculata есть разноцветная полосатая и черная формы. Разноцветные пауки своей окраской привлекают мелких насекомых и заманивают больше добычи в сети, зато черные лучше переносят понижение температуры, потому что быстрее нагреваются на солнце. В зависимости от локальных микроусловий селективное преимущество получает то одна, то другая форма, и до тех пор, пока микроусловия остаются разнородными, ни одна не может вытеснить другую. Необходимо помнить, что в строго гомогенных условиях две формы, имеющие одинаковую (и не зависящую от частоты) приспособленность, не будут неопределенно долго сосуществовать в популяции. Их соотношение будет случайным образом колебаться до тех пор, пока одна из них не исчезнет (см. Дрейф генов).
Наконец, третий механизм, способный обеспечить устойчивое сохранение дискретного полиморфизма — сверхдоминирование, или селективное преимущество гетерозигот. Самый известный пример связан с серповидноклеточной анемией: гомозиготы по мутации в гене HBB страдают анемией, гомозиготы по отсутствию этой мутации беззащитны перед малярийным плазмодием, а гетерозиготам лучше всех: оба недуга угрожают им лишь в небольшой степени. Результат — устойчивый полиморфизм по форме эритроцитов в человеческих популяциях, живущих в малярийных районах. Другой пример работы данного механизма описан в новости Почему половой отбор не может обеспечить всех баранов большими рогами («Элементы», 07.10.2013).
Для многих видов тлей характерен полиморфизм по окраске. Чаще всего встречаются две формы тлей: зеленая и красная. Окраска зависит от пигментов-каротиноидов, на синтез которых влияют как гены самой тли, так и ее бактериальные симбионты (см. Симбиотические бактерии перекрашивают своих хозяев в зеленый цвет, «Элементы», 30.11.2010). В летний период, когда тли размножаются партеногенетически, окраска устойчиво передается от матери к дочерям, а при половом размножении у ряда видов наблюдается менделевское расщепление (см.: Законы Менделя), свидетельствующее о моногенном наследовании.
Считается, что устойчивый полиморфизм по окраске у тлей связан с тем, что божьи коровки преимущественно охотятся на красных особей, а другой смертельный враг — наездники — предпочитает откладывать яйца в зеленых (см. Гены для синтеза каротиноидов тли получили от грибов, «Элементы», 05.05.2010). Это может приводить к частотно-зависимому отбору: когда становится слишком много красных тлей, на популяцию набрасываются божьи коровки, что делает зеленую окраску более выгодной, но когда зеленые особи начинают преобладать, налетают тучи наездников, и преимущество получают красные тли. Устойчивый полиморфизм в этой ситуации может поддерживаться и без частотно-зависимого отбора за счет пространственно-временной гетерогенности среды (например, если в зависимости от погоды, времени суток и других переменчивых факторов шансы встретиться с божьей коровкой или наездником асинхронно колеблются).
Однако это объяснение едва ли приложимо к тлям, живущим в тесном содружестве с муравьями. Муравьи надежно защищают своих подопечных и от наездников, и от божьих коровок, и от других хищников. Тем не менее, у таких тщательно охраняемых тлей тоже встречается полиморфизм по окраске. Ни частотно-зависимым отбором, ни гетерогенностью условий, ни преимуществом гетерозигот объяснить это не удается.
Японские энтомологи попытались разгадать эту загадку на примере тлиMacrosiphoniella yomogicola. Этот вид распространен в Японии, питается полынью (Artemisia montana) и практически всегда живет под защитой муравьев, но при этом имеет полиморфизм по окраске (см. фото). Чаще всего этих тлей пасут муравьи Lasius japonicus, хотя и другие виды ими не брезгуют (Formica japonica, F. sanguinea, Pheidole fervida, Myrmica kotokui, Camponotus japonicus, Lasius nipponensis).
Для начала исследователи решили проверить, насколько важна для тлей муравьиная забота. Для этого они намазали нетоксичным липким веществомTanglefoot основания восьми стеблей полыни, на которых жили колонии тлей. Это преградило доступ на растения муравьям, но не летающим врагам тлей, таким как наездники и божьи коровки. В качестве контроля использовались восемь таких же растений, не обмазанных липучкой, а также три растения, у которых намазаны были не основания стеблей, а листья, что не мешало муравьям заботиться о тлях. Это делалось, чтобы проверить, не влияет ли на здоровье тлей сама липучка. Результаты получились весьма убедительные. Всего за девять дней жизни без муравьев семь из восьми колоний погибли полностью, а в последней колонии уцелело одно-единственное насекомое. Между тем из восьми контрольных колоний за тот же срок исчезла только одна, а остальные чувствовали себя прекрасно, так же как и три колонии на растениях с измазанными листьями. Таким образом, эксперимент подтвердил, что данный вид тлей практически не может существовать без муравьиной опеки.
Авторы подсчитали всех хищников (наездников, личинок златоглазок, божьих коровок и их личинок) на опытных и контрольных растениях. Как и следовало ожидать, на контрольных растениях хищников оказалось меньше, да и те не подходили близко к охраняемым колониям тлей. Нужно иметь в виду, что муравьи защищают свои стада не только от хищников, но и от эпидемий, своевременно удаляя зараженных особей (см.: Т. А. Новгородова, 2015.Экологические и этологические аспекты взаимодействия муравьев с тлями и афидофагами на разных уровнях социальной организации).
Следующей задачей был поиск факторов, влияющих на интенсивность муравьиной заботы о тлях. В качестве меры заботы использовали число муравьев-пастухов, приходящихся на одну тлю в колонии (APA, ants per aphid). Авторы исходили из допущения, что чем выше APA, тем лучше для тлей. Допущение выглядит правдоподобным, но строгой проверке оно не подвергалось. Было показано только, что тли погибают, оставшись без муравьев, но то, что с ростом числа пастухов монотонно растет качество заботы, просто принималось авторами на веру, и в этом состоит одно из слабых мест исследования.
Авторы собрали 85 колоний тлей из разных районов острова Хоккайдо вместе со всеми муравьями, которые их охраняли. Для облегчения интерпретации результатов выбирались колонии, охраняемые только одним видом муравьев,Lasius japonicus. В каждой колонии были подсчитаны все муравьи и тли, отдельно красные и зеленые. Кроме того, муравьям измерили головы, чтобы оценить размер муравьиной семьи: известно, что крупные семьи производят в среднем более крупных рабочих особей.
Статистическая обработка данных показала, что величина APA (число муравьев в расчете на одну тлю — показатель интенсивности муравьиной заботы) коррелирует с тремя другими параметрами.
Во-первых, муравьиная забота связана отрицательной зависимостью с общим числом тлей в колонии. Иными словами, чем больше в колонии тлей, тем меньше (в среднем) пастухов приходится на каждую тлю.
Во-вторых, APA положительно коррелирует с размером муравьев, отражающим размер муравьиной семьи. Очевидно, это значит, что более крупные и сильные семьи выставляют больше рабочих для ухода за стадами — возможно, просто потому, что могут себе это позволить.
В третьих, — и это главный результат работы — оказалось, что APA зависит еще и от соотношения красных и зеленых тлей в колонии. При прочих равных (то есть после внесения поправок на первые два фактора) получается, что наилучший уход достается тем колониям тлей, в которых доля зеленых особей составляет около 65%, а красных, соответственно, 35%. При сильном отклонении от этого «идеального» соотношения величина APA снижается.
Полученные результаты показывают, что полиморфизм по окраске у тлейMacrosiphoniella yomogicola может поддерживаться муравьями, которые по неясным пока причинам уделяют больше внимания разноцветным колониям тлей, чем мономорфным. Если последующие исследования подтвердят этот вывод, можно будет говорить об открытии принципиально нового механизма поддержания полиморфизма. Этот механизм основан на симбиотических взаимоотношениях и своеобразном групповом отборе, осуществляемом симбионтами. Но только сначала нужно доказать, что тли в колониях с высокими значениями APA действительно размножаются лучше, чем в колониях с меньшим числом пастухов.
Почему муравьи энергичнее пасут разноцветных тлей? На этот счет пока можно строить лишь догадки. Может быть, всё дело в более или менее универсальных свойствах зрительного восприятия: контрастные цветовые пятна сильнее привлекают внимание, чем монотонно окрашенные объекты, и это справедливо, наверное, для любых животных с цветным зрением (вспомним хотя бы упомянутых выше пауков Nephila maculata). Не исключено также, что муравьиные предпочтения развились в ходе эволюции как полезная адаптация. Авторы осторожно предполагают, что разноцветные стада могут быть выгодны муравьям, если зеленые тли полезны чем-то одним, а красные другим. В дальнейшем авторы собираются это проверить. Например, может оказаться, что одна из морф (допустим, зеленая) производит более качественную падь, а другая (красная) успешнее предотвращает цветение полыни. Когда полынь по осени зацветает, живущие на ней партеногенетические колонии тлей обычно гибнут, и только тли с незацветших растений успевают перейти к половому размножению и отложить зимующие яйца. В таком случае муравьям выгодно сохранять в своем стаде некоторое количество красных особей, чтобы на следующий год на этом и соседних растениях было больше тли. Можно придумать и другие гипотетические выгоды. Впрочем, пока всё это лишь фантазии, для проверки которых энтомологам придется приложить немало усилий.
Полиморфизм окраски у тлей Macrosiphoniella yomogicola. Фото с сайта blog.tamagaro.net